Główna oś fabuły obraca się wokół Isseia Hyoudou – zboczonego licealisty z Akademii Kuou, który zostaje zamordowany przez swoją pierwszą dziewczynę, będącą w rzeczywistości upadłą anielicą. Zostaje jednak uratowany przez Rias Gremory, szkarłatnowłosą piękność z Rodziny Gremory, która wskrzesza go jako diabła i swojego podwładnego. Historia koncentruje się na bitwach toczonych przez anioły, ich upadłych braci i diabły oraz uczuciu, które rodzi się pomiędzu Issiem i Rias. Pierwszy sezon anime był adaptacją pierwszej historii z powieści, Przebudzenia Czerwonego Cesarskiego Smoka.